Наиболее крупным городом и, возможно, уже в раннее время местом средоточения общесоюзных органов была Элатея. Главным политическим органом Союза было общее собрание фокидян, которое выносило наиболее важные решения о делах Союза, в особенности о войне и мире, выбирало и при определенных обстоятельствах смещало общесоюзных должностных лиц, В случае нужды составлялось общесоюзное войско, которым командовала коллегия из двух или трех стратегов. Последние были, таким образом, высшими должностными лицами в Фокидском союзе, но избирались ли они регулярно или, что считается более вероятным, лишь на случай войны, неизвестно.
Фокидский союз, как и прочие этнополитические объединения раннего времени, носил характер постоянного, но главным образом внешнего военно-политического содружества, призванного служить целям коллективной обороны или наступления родственных полисов, каждый из которых сохранял полную внутреннюю и весьма значительную внешнюю автономию.
В классический период, в пору роста афинского могущества, фокидяне выступали первоначально в качестве афинских союзников. Их сближение с Афинами было предопределено враждебным вмешательством Спарты в их конфликт с соседними дорийцами. В 458/7 г. они сделали попытку овладеть Доридой, однако сильное спартанское войско пришло на помощь своим дорийским сородичам, и фокидяне должны были отказаться от уже сделанных приобретений (Thuc, I, 107, 2; Diod., XI, 79, 4 сл.). Когда вскоре после этого началась война между Спартою и Афинами (так называемая Первая, или Малая, Пелопоннесская война) и афиняне после первых неудач добились решающего успеха в битве с беотийцами при Энофитах (в 457 г.), фокидяне без колебаний присоединились к тем, в ком они могли видеть надежного покровителя в случае новых столкновений с поддерживаемыми Спартой соседями, — к афинянам.
Очевидно вскоре после этого и при поддержке Афин фокидянам удалось добиться осуществления своей заветной мечты — овладеть Дельфами, которые после 1-й Священной войны оставались свободным городом, не входившим в Фокидский союз, и находились под общим покровительством амфиктионов.